かれ即ち鉤穴より出でし状（さま）を知りて、糸の従（まにま）に尋ね行けば、美和山（みわやま）に至りて神の社（やしろ）に留まりき。かれ其の神の子と知りぬ。
第十代・崇神（すじん）天皇の世のこと。国に恐ろしい疫病が流行り、多くの民が亡くなりました。天皇が嘆いて神に祈ると、夢にオオモノヌシの神があらわれ、「私の子孫であるオオタタネコに私を祀らせれば、災いはおさまるだろう」と告げます。そのとおりにすると疫病はぴたりと止み、国は再び栄えました。このオオタタネコが「神の子孫」である由来として、古い物語が語り継がれています。
むかし、イクタマヨリビメという、たいそう美しい娘がいました。ある夜、見たこともないほど立派な若者がふらりと訪ねてきて、二人はたちまち心を通わせます。若者は夜ごと通ってくるうちに、娘はやがて身ごもりました。けれど、相手の素性も住まいもわからない。両親はいぶかしみ、娘にこう授けます。「赤土を床に撒き、糸を巻いた苧環（おだまき）を用意して、あの方が帰るとき、その着物の裾にこっそり針を刺しておきなさい」。
娘が言われたとおりにして、夜が明けてから糸をたどると――針につけた麻糸は、戸の鍵穴をするりと通り抜けて、外へと続いていました。糸をたどって行くと、それは三輪山（みわやま）の神の社まで伸び、そこでぷつりと終わっていたのです。夜ごと通ってきた美しい若者の正体は、三輪山の大神・オオモノヌシそのものだった――娘はこうして、自分が神の子を宿したことを知りました。
このとき、糸巻きに残った麻糸は、ちょうど三巻き（三勾＝みわ）。これが、この地が「三輪（みわ）」と呼ばれるようになったいわれだと伝えられています。
この段に登場する神・人物
- オオモノヌシ
- 大物主神。三輪山に鎮まる大神。蛇身であらわれる。オオクニヌシと深く結びつく神。
- イクタマヨリビメ
- 活玉依毘売。神の通い婚で子を宿した娘。オオタタネコの祖。
- 崇神天皇
- 第十代天皇。疫病をオオモノヌシの祭祀で鎮めた。「ハツクニシラス（初めて国を治めた）」帝とも。
奈良・三輪山のふもとに鎮まる大神神社（おおみわじんじゃ）。山そのものをご神体とする日本最古級の神社の、その縁起を語る物語です。糸をたどって正体を突き止める展開から、「苧環（おだまき）型神婚説話」と呼ばれます。
夜ごと通ってくる立派な男の正体が、実は蛇（へび）の神だった――というモチーフは、上巻「天孫降臨」直前の丹塗矢（にぬりや）の話とも響き合い、人と神が交わって特別な血すじが生まれる、という古代の信仰をよく伝えています。神は山に鎮まり、夜にだけ人のもとを訪れる。その神秘が、土地の名「三輪」の由来として結晶しているのです。
前半の疫病とオオモノヌシの話も重要です。災いの原因をたずね、正しい神を正しい子孫に祀らせることで世を鎮める――これは、古代の天皇の最大の務めが「まつりごと（祭り＝政）」、すなわち神を祀ることであったと示しています。崇神天皇が「初めて国を治めた天皇」とたたえられるのも、この祭祀の確立ゆえです。
国の土台が定まった次は、中巻最大の英雄――悲劇のヒーロー、ヤマトタケルの物語です。